Quinze ans après les événements de La servante écarlate, alors que le régime théocratique de Galaad est toujours au pouvoir, les destins de trois femmes radicalement différentes convergent.
Alors que la natalité ne cesse de baisser, Defred doit mettre au service de la république de Giléad, récemment fondée par des fanatiques religieux, son attribut le plus précieux : sa matrice.