Anna vit aux Etats-Unis pendant la Seconde Guerre mondiale. Elle travaille au chantier naval de Brooklyn, où les femmes effectuent des tâches habituellement confiées aux hommes.
Maude Pichon, 16 ans, quitte la Bretagne pour Paris, où elle se retrouve seule. Acculée, elle accepte un travail de repoussoir auprès d'Isabelle, la fille de la comtesse Dubern.
Quinze ans après les événements de La servante écarlate, alors que le régime théocratique de Galaad est toujours au pouvoir, les destins de trois femmes radicalement différentes convergent.
Alors que la natalité ne cesse de baisser, Defred doit mettre au service de la république de Giléad, récemment fondée par des fanatiques religieux, son attribut le plus précieux : sa matrice.
Un matin, Aude découvre l'infidélité de son mari. Alexandre doit choisir entre son grand amour et sa famille. Nicolas voit son frère annuler leur rendez-vous.