Quinze ans après les événements de La servante écarlate, alors que le régime théocratique de Galaad est toujours au pouvoir, les destins de trois femmes radicalement différentes convergent.
Alors que la natalité ne cesse de baisser, Defred doit mettre au service de la république de Giléad, récemment fondée par des fanatiques religieux, son attribut le plus précieux : sa matrice.
Karl, 15 ans, voit son quotidien envahi par son jeu vidéo favori sous les traits de l'ogre Karnos et de sa fille Phaline qui n'hésite pas à jouer de ses charmes.
Après l'attaque terroriste qui a plongé la ville dans le noir, Springy Fool trouve des boucs émissaires à sacrifier pour calmer la foule des plaisanciers.
Dans un collège perdu au milieu des montagnes, les élèves sont confrontés à des phénomènes inquiétants. Chaque nuit une sorcière et des monstres maléfiques s'attaquent aux enfants.