Quinze ans après les événements de La servante écarlate, alors que le régime théocratique de Galaad est toujours au pouvoir, les destins de trois femmes radicalement différentes convergent.
Alors que la natalité ne cesse de baisser, Defred doit mettre au service de la république de Giléad, récemment fondée par des fanatiques religieux, son attribut le plus précieux : sa matrice.
Jacob et Elena Armlen, un couple d'explorateurs, sont piégés dans une dimension parallèle aux paysages et à l'architecture changeante, peuplée d'entités malicieuses, laissant derrière eux Adley, leur
Déprimés par la mort ambiante, en quête de sens, Koridwen, Stéphane et Yannis convergent vers Paris ; ils cherchent d'autres adolescents ayant survécu au virus U4.