A Paris, Betty Couvreur, la quarantaine, vit dans l'ombre de sa mère, auteure de livres pour enfants. Depuis plusieurs années, cette dernière est sous l'emprise d'un maître-chanteur, Max Corbeau.
Des membres d'équipage sont embarqués dans une mission secrète. A la surface, dans son village sur pilotis, le jeune Alphonsino s'apprête à passer une épreuve initiatique.
Alors que le capitaine Spöring reste introuvable, Alfonsino, Pénélope Sharpshooter et Duncan Dimanche se retrouvent coincés à bord d'un vaisseau spatial.
A Istanbul, Alfonsino, revenu à la vie grâce à une pierre lumineuse, est serveur à ses heures perdues. De son côté Ducan Dimanche est à la recherche du capitaine Spöring.
Dans un futur lointain, les humains arpentent des paysages stériles à bord de vaisseaux-villages motorisés, appelés des monades, suite à la disparition des insectes pollinisateurs.
Alors que la natalité ne cesse de baisser, Defred doit mettre au service de la république de Giléad, récemment fondée par des fanatiques religieux, son attribut le plus précieux : sa matrice.